존 보이트는 1938년 미국 뉴욕주 용커스에서 태어났다. 아버지가 프로 골퍼였던 탓에 비교적 부유한 가정에서 자란 그는 고등학교 때부터 연기를 시작했다. 워싱턴 D.C의 가톨릭 대학에서도 연기를 전공한 그는 연극무대에서 프로연기자로 데뷔하였다.
뉴욕으로 이주하여 희곡계의 전설적인 스승인 샌디 마이즈너의 사사를 받으면서 연극 무대에 섰다. 1961년, 22세의 나이에 존 보이트는 〈O, OYSTERS〉로 오프 브로드웨이 뮤지컬에 출연했다. 그 해 말, 〈THE SOUND OF MUSIC〉으로 브로드웨이 연극에 데뷔했다.
1967년 <용감한 프랭크>로 스크린에 진출한 그는 <미드나잇 카우보이>에서 조 벅 역을 맡으며 많은 인기를 얻게된다. <미드나잇 카우보이>를 통해 골든 글로브 시상식에서 기대주로 손꼽힌 그는 아카데미 시상식에도 노미네이트되면서 연기력과 외모를 모두 갖춘 완벽한 배우로 평가받게 된다. 이 작품은 뉴욕 비평가상, LA 비평가상, 영국 아카데미상을 수상했다.〈귀향〉에서 제인 폰다의 군인 남편 역으로 출연하기로 예정됐었으나 제인 폰다와 할 애쉬비 감독을 설득하여 월남전의 상처로 인해 고통 받는 루크 마틴 역을 따냈으며 결국 아카데미 남우 주연상, 골든 글로브상, 깐느 국제 영화제상, 뉴욕 비평가상, LA 비평가상을 휩쓸었고 권투를 소재로한 영화 <챔프>를 통해 미국적 영웅으로 대접받게 된다. 특히 이 영화에서 아들로 출연했던 릭 슈로더와는 라는 미니시리즈에서 또 한번 부자지간으로 출연하여 깊은 인연을 과시하였다.
1996년 두 개의 얼굴을 가진 짐 펠프스로 출연한 <미션 임파서블>을 통해 젊은 관객들에게 강한 인상을 남겼고, <아나콘다>, <에니머 오브 스테이트> 등의 작품에서도 굵직굵직한 역을 맡아 꾸준한 연기활동을 보여주었다. 2001년 딸 안젤리나 졸리가 주연을 맡은 <툼 레이더>에서는 아버지 로드 크로프트 박사역으로 출연, 관객들에게 깜짝 선물을 안겨주었다. 자녀인 안젤리나 졸리와 제임스 헤이븐 또한 아버지의 뒤를 이어 유명 배우로 활약하고 있다.